鎌倉時代以降、源頼朝が「征夷大将軍」の位を得て幕府を開いて後は、幕府の政治力が徐々に高まっていった。しかし、鎌倉時代を通じては、朝廷も全国支配を行う政府として存続し続けた。一方、鎌倉幕府においては執権職を独占した北条氏が覇権を握り、征夷大将軍は名目上の武家の棟梁ではあるけれども、実際は北条氏の傀儡となった。室町幕府が成立すると、3代将軍足利義満の時期に、義満は公武両権力の頂点に立った。それ以降、「征夷大将軍」は武家の最高権威となった（ただし、実質的権力については、元将軍である室町殿〔足利氏家督〕や大御所が握っている場合もあり、必ずしも征夷大将軍が握っていたわけではない）。この時期以降、朝廷は単なる形式だけの政府で、幕府こそが日本全土を統治する正真正銘の政府となったと言える。
南北朝時代には、南朝の北畠顕家が鎮守府将軍を鎮守大将軍と名乗ることを認められているが、これは征夷大将軍と同格の存在としてこれに対抗する意図があったとされる。
「武家の棟梁となる将軍に就く家柄は、清和源氏に連なる家系に限る」という認識が武家の間でまことしやかに慣例となっていた。織田信長は織田家が平家の系図を称していたため「征夷大将軍」にはなれず、また徳川家康は「征夷大将軍」に任命されるに当たっては、系図を偽造して清和源氏と称したというエピソードも残っている。しかしながら、実際に織田信長に「征夷大将軍拝命」の勧めの勅使が来ていることもあり、現実的には源氏でなければ将軍になれないというのは根拠がない（家康が源氏を称した理由は将軍職へ就き、さらに源氏長者となることにより、武家と公家の双方を支配する権利を得るのが目的だったという説がある）。また、頼朝以降に限っても、摂家将軍や皇族将軍の例があり、現実に清和源氏に限られていない。これらの事から、征夷大将軍になるのは源氏でも平氏でも藤原氏でも、なんら支障は無いと解釈できる。
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そこで昨今取りざたされている説は、「征夷大将軍」は本来東国の兵を率いて蝦夷征伐にあたる職なので、「何らかの形で東国を支配している者」が就任するための条件であったというものである。南北朝期に活躍した後醍醐天皇の皇子を例に取ると、信濃を根拠地として東国で活動した宗良親王が「征夷大将軍」であるのに対し、九州に下って活動した懐良親王は「征西大将軍」となっている。織田信長が征夷大将軍を望んでいたか否かは諸説あり、断定できない。ただし、征夷大将軍拝命の勅使が来るための条件となったのは、信長が東国の大名である武田氏を滅ぼしたこと、また、関東の北条氏を実質的に臣従させたことなどが根拠（名目）となっていたのではないかとも推察される。また、豊臣秀吉が征夷大将軍になれなかったのは、徳川家康に小牧・長久手の戦いで敗れたためであるという説もある。東国支配に失敗した秀吉は、結局、征夷大将軍にはなれず、藤原氏の養子となって宮廷貴族の長である関白に任ぜられた。だが秀吉にとっては、関白就任の方が征夷大将軍就任よりもはるかに困難であった。にもかかわらず秀吉は関白就任を選択したことから、秀吉はもともと征夷大将軍になる気はなかったのではないかという説もある。
一方、公家の間でもかつては、とある人物の家柄が源氏と平氏のいずれに連なるかにこだわり「公家に近しい平家」「御しがたい武家の源氏」と見なす風潮があった。またこれに根ざして、源氏と平氏あるいは源家と平家が日本の政権を交互に執るという思想も生まれた（源平交代思想）。
なお、平知盛、明智光秀がそれぞれ征夷大将軍に任命されたとの風説もあるが、それを示す史料はない。